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正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……

塞博坦星内战如火如荼，在危机时刻，擎天柱将大黄蜂派往地球，等待重新建立基地的时机。此后，大黄蜂降落在1987年的加州，谁知不仅先遭到特工杰克·伯恩斯（约翰·塞纳 John Cena 饰）的围捕，更被尾随而来的霸天虎成员殴至重伤，失去了声音的同时还丧失了记忆。另一方面，正 在叛逆期的少女查莉·沃特森（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 饰）阴差阳错得到了变形成大众甲壳虫的大黄蜂，双方相互试探，进而成为亲密无间的好朋友，同时也闹出了不少的笑话。好景不长，霸天虎成员粉碎和反弹球追至地球，他们先是骗取美国政府的信任，通过卫星网络找到大黄蜂的踪迹，之后更企图将霸天虎大部队召唤到这里。 逐渐恢复记忆的大黄蜂，决心凭借一己之力保护新朋友和这个美丽的蓝色星球……